Évolution de la communication olfactive
L'évolution de la communication olfactive désigne, en biologie, la façon dont les systèmes de communication olfactive ont évolué sous des pressions de sélection positives ou négatives impactant la fitness des individus.
Les odeurs sont un outil de communication fondamental entre individus, et entre les individus et leur environnement. La perception des odeurs peut servir à identifier des congénères, éviter des dangers ou trouver de la nourriture. Les odeurs jouent également un rôle essentiel dans la reproduction, notamment par le biais de phéromones.
La perception olfactive peut s'effectuer grâce à un système sensoriel communément appelé odorat. Ce système reçoit, traite, et interprète les informations olfactives.
Les systèmes olfactifs sont très diversifiés : chez les Mammifères par exemple, on note la présence d'un nez à l'intérieur duquel se trouvent des cils de neurones sensoriels capables de lier les molécules odorantes. Chez les Invertébrés, qui ne possèdent pas de nez, les récepteurs chimio-sensoriels vont se trouver sur les antennes ou sur les palpes buccaux.
Évolution génétique et morphologique
[modifier | modifier le wikicode]Chez les vertébrés
[modifier | modifier le wikicode]Les récepteurs OR, des RCPGs rhodopsin-like
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Les récepteurs olfactifs des vertébrés (ORs) font partie de la famille des RCPGs, c'est-à-dire des récepteurs couplés à une protéine G pour la transduction du signal, après qu'ils aient été activés par des ligands extracellulaires. Il en existe cinq ou six groupes, qui sont réalisés à partir de comparaisons de séquences. Les récepteurs ORs appartiennent plus particulièrement à la famille des RCPGs rhodopsin-like.
Les RCPGs ont une structure composée de sept hélices alpha trans-membranaires, et comptent en moyenne 30 acides aminés. Un motif est particulièrement conservé au sein de cette famille, et en est la caractéristique : le motif 'maydryvaic'.
Vingt-deux sites de liaison au ligand ont été identifiés, en utilisant le génome Humain et celui de Souris[1].
Gènes OR : expression et distribution dans le génome
[modifier | modifier le wikicode]Les gènes OR appartiennent à la super-famille, ou famille multigénique des RCPGs rhodopsin-like. Cette famille multigénique est l'une des plus grandes au sein des mammifères. Les gènes ORs sont présents chez tous les vertébrés. Ils ne possèdent pas d'introns dans leurs régions codantes, faites de 310 codons, et forment des clusters dispersés sur plusieurs chromosomes. L'importante variation du nombre de gènes OR entre espèces reflète la diversité des environnements dans lesquels ils vivent[1].
D'une part ces gènes OR sont classés en deux groupes :
- Les gènes de poissons appartiennent à la classe I.
- Les gènes de mammifères appartiennent à la classe II.
Les gènes de classe I sont exprimés dans une cavité remplie d'eau des fosses nasales, ils pourraient être spécialisés dans la détection des odeurs dans l'eau. Les gènes de la classe II sont exprimés dans une cavité remplie d'air des fosses nasales, ils pourraient donc être spécialisés dans la détection des odeurs dans l'air.
D'autre part les gènes OR sont divisés en deux types :
- Type 1 : Ce sont tous les gènes OR connus dans la base de données publique.
- Type 2 : Ce sont les gènes non décrits.
Ces deux types sont aussi sous-divisés en groupes :
- Type 1 : Il est constitué des groupes α, β, γ, δ, ε et ζ qui sont des gènes de poissons et de tétrapodes.
- Type 2 Il est constitué des groupes η, θ et κ.
Le groupe α correspond à des gènes spécifiques des tétrapodes, le groupe ζ contient des gènes spécifiques des poissons. Les groupes de gènes α et ζ ont divergé des autres groupes avant la divergence poissons-tétrapodes car les autres groupes (β, γ, δ, ε) de type 1 contenaient des gènes de tétrapodes et de poissons.
Les groupes α et β forment un groupe monophylétique. Les groupes α and ζ viennent de gènes ancestraux différents chez le MRCA des poissons et des tétrapodes.
La divergence entre les gènes OR de type 1 et de type 2 est apparue avant la divergence entre les Vertébrés avec et sans mâchoires.
Dans la lignée des Tétrapodes les gènes des groupes α et γ ont acquis la possibilité de détecter des molécules odorantes dans l’air au moment de l’adaptation à la vie en milieu terrestre. Les autres groupes de gènes (qui détectent les molécules solubles dans l’eau) ont été perdus chez les Mammifères et les oiseaux.
Chez les Mammifères il n’y a plus que les groupes α et γ mais ces deux familles ont beaucoup grandi pour devenir deux très grandes familles de gènes.
Dans la lignée des Amphibiens il y a présence de groupes pour détecter les odeurs dans l’air et dans l’eau, ce qui est un reflet de leur adaptation dans ces deux milieux[2].
L’expression des familles de gènes V1R et V2R (ORs) est différente selon l’environnement des animaux. Les gènes V1R seraient plus présents et exprimés chez les animaux terrestres alors que les V2R sont exprimés chez les animaux marins. Les gènes V1R codent des ORs permettant de reconnaitre les molécules odorantes volatiles et les V2R codent des ORs détectant les molécules odorantes solubles. Les gènes V2R auraient été transformés en pseudogènes lors de la sortie des tétrapodes des océans[3]
Évolution du système voméronasal
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Le schéma de l'évolution morphologique du système voméronasal des vertébrés[4] montre que tous les organes voméronasaux ont une origine commune: le stade du poisson basique. Puis au cours de l'évolution, certaines parties ont disparu (par exemple le NPD chez les Primates). Il y a évolution de la morphologie des ces organes car les différents Vertébrés n'ont pas les mêmes besoins liés à l'olfaction suivant leurs environnements biotique et abiotique.
Un système voméronasal primitif existait chez l’ancêtre commun des Téléostéens et des Tétrapodes. Ce système n'est pas présent chez les Vertébrés, tels que les poissons cartilagineux[5].
Processus évolutifs
[modifier | modifier le wikicode]Dérive génétique
[modifier | modifier le wikicode]Le nombre de copies de la famille des gènes des récepteurs sensoriels varie suivant les différentes espèces en partie à cause du phénomène de dérive génétique. Les espèces ont alors toutes un nombre variable de copies de leur gènes des récepteurs olfactifs. De même, les individus d’une même espèce possèdent un nombre variable de copies de ces gènes.
Chez l’Humain le nombre de copies des gènes des récepteurs olfactifs a été déterminé pour différentes populations car la séquence nucléotidique des gènes des récepteurs sensoriels était connue. On observe alors que le nombre relatif de copies des gènes OR fonctionnels est approximativement distribué normalement dans la population humaine. Il a été également montré que les individus avec le plus grand nombre de gènes OR sont plus sensibles à différentes odeurs que ceux avec un plus petit nombre. Le polymorphisme des gènes OR contribue à la variabilité de la perception olfactive chez les Humains. La plus grande différence du nombre de copies entre deux individus est 49 ce qui est trois fois plus que la différence entre le génome humain et celui du chimpanzé. La dérive génétique joue un rôle important dans l'évolution des gènes OR chez les Humains[6].
Processus de Naissance et de Mort
[modifier | modifier le wikicode]Plusieurs familles multigéniques évoluent selon le processus évolutif de Naissance et de Mort, et notamment la super-famille des récepteurs olfactifs. Dans ce processus, de nouveaux gènes sont créés par duplication. Certaines de ces duplications vont être conservées, alors que d’autres vont être inactivées ou supprimées[7]. Il existe des paires de gènes OR orthologues chez la Souris et l’Homme, suggérant que la conversion génique ou les crossing over inégaux ne se sont produits que rarement, et que le nombre de gènes OR a augmenté par duplication et par remaniements chromosomiques[7].
De cette façon, la lignée humaine a perdu un grand nombre de gènes OR fonctionnels, tandis que la lignée Souris en a gagnés[7]. L’hypothèse émise sur cette évolution est que les Souris, étant nocturnes, sont extrêmement dépendantes de l’olfaction pour survivre, et donc qu’elles ont besoin d’un très grand nombre de gène OR, alors que l’Homme utilise plus souvent la vision.
Chez les Vertébrés la plupart des gènes appartiennent à la classe II, alors que la classe I n'en représente que 2.5 à 13 %. Grâce à des analyses phylogénétiques des gènes OR de poissons, poulets et Humains[7], il est suggéré que le dernier ancêtre commun de ces espèces avait au moins neuf gènes OR, et que l’un d’entre eux a généré la classe I de gène, et un autre a généré la classe II. De plus, la classe II de gènes, dominante chez les Mammifères, est le résultat relativement récent d’un grand nombre d'événements de duplication, et elle contient un grand nombre de pseudogènes.
Cas des Arthropodes
[modifier | modifier le wikicode]Chez les Arthropodes les gènes OR sont différents, il n'y a pas de similarités de fréquences avec les gènes OR des Vertébrés.
Les insectes possèdent un système de poils sensitifs poreux appelés sensilles. Ces poils sont remplies de lymphe sensitive dans lequel les dendrites des neurones sensitifs baignent. La lymphe sensitive sert d’interface liquide entre le milieu extérieur et les récepteurs olfactifs situés sur les neurones.
Les molécules olfactives entrent par les pores, sont transportées par des protéines qui permettent leurs solubilisation (OBPs) jusqu’aux récepteurs olfactifs (ORs) situés dans les membranes des dendrites. Il existe une troisième famille de protéines qui sont, comme les OBPs , sécrétées dans la lymphe sensitive et sont les protéines chemo-sensitives (CSPs). Le rôle des CSPs dans les sensilles n'est pas clair, il est pourtant montré qu’elles sont capables de se lier avec des molécules odorantes . Après que les molécules odorantes transportées par les OBPs aient été reconnues par les ORs, elles sont dégradées par des enzymes présentes dans le lumen du poil sensitif[8].
L'organisation architecturale des gènes codant ces récepteurs et transporteurs, est variables selon les espèces et a été conditionnée par des différences évolutives. Il y a tout de même des familles de gènes relativement bien conservés chez les insectes telles que: OR83b et les OBPs[9].
La communication entre les insectes pollinisateurs et les plantes fleurs aurait pu évoluer de deux différentes façons, la première manière serait la coévolution et la seconde une évolution à sens unique. La coévolution impliquerait deux hypothèses, la première est que les pollinisateurs aurait subi en premier une la mutation leur permettant de reconnaître les fleurs, la deuxième hypothèse est que les partenaires auraient approximativement évolués au même moment. La mutation à sens unique implique qu'un des deux partenaires aurait évolué pour s'adapter à l'autre. Les plantes à fleurs auraient évolués pour se faire reconnaître de leurs pollinisateurs lors du relativement récent développement des angiospermes (biais de pré-existence). Les plantes à fleurs imitent les phéromones des insectes, des parfums floraux ont été communément découverts chez des insectes pollinisateurs et non pollinisateurs. Ceci implique que les phéromones des insectes seraient apparus avant les parfums floraux[10].
Pression de sélection
[modifier | modifier le wikicode]L'hypothèse du trade-off
[modifier | modifier le wikicode]L’hypothèse du trade-off entre la vision et l’odorat a été étudiée chez les Primates. Cette hypothèse repose sur l’idée qu’il y a un compromis évolutif entre la partie du cerveau allouée à la vision et celle allouée à l’odorat. Chez les singes du nouveau monde la théorie est renforcée par la présence de coloration autour des parties génitales qui fonctionnent indépendamment du système olfactif. On observe que l’absence de signalisation visuelle mène à une plus grande utilisation du système olfactif. La perte de cette olfaction chez les primates serait reliée à la favorisation du système olfactif primaire et à la perte du système olfactif accessoire par pseudogénisation[11].
Pression biotique
[modifier | modifier le wikicode]Dimorphisme sexuel
[modifier | modifier le wikicode]Il existe un dimorphisme sexuel pour la communication olfactive. Généralement les mâles produisent plus de signaux olfactifs mais pour les espèces monogames le dimorphisme est moindre. Chez certaines espèces le dimorphisme est en faveur des femelles lorsque les mâles procurent plus de soins parentaux aux descendants, de même lorsque les femelles sont agressives et dominantes sur les mâles. Le dimorphisme de l’appareil olfactif ainsi que des glandes productrices d’odeurs est avantagé lorsqu’il y a compétition entre les individus afin d’obtenir la meilleure fitness possible par exemple[12].
Compétition intra spécifique
[modifier | modifier le wikicode]Lorsque les mâles les plus odorants ont une meilleure fitness, on observe un développement des glandes olfactives et le système olfactif des femelles s'adapte afin de choisir le meilleur mâle possible pour produire une descendance avec de bons gènes. Les femelles peuvent reconnaître, grâce aux odeurs, l'habileté des mâles à dominer et à défendre un territoire. Chez certaines espèces les femelles envoient également des signaux olfactifs, toutefois les mâles ne sont pas toujours attirés par les femelles avec les plus forts signaux. Par exemple la souris commune produit des protéines dans ses urines, les MUP (major urinary protein), qui sont utilisées comme signal de leur compétitivité entre la capacité de garantir des ressources et la qualité de leurs gènes. L’investissement olfactif fait par les femelles a pour but d’obtenir plus de soins paternels et d’exclure de la compétition les autres femelles, ainsi que d’indiquer la fertilité de la femelle et sa réceptivité sexuelle, tandis que les mâles expriment leurs compétences. De plus certains signaux produits par les femelles stimulent la compétition entre mâles afin d’augmenter la probabilité de se reproduire avec le mâle le plus compétent. La communication olfactive des mâles et des femelles est également différente dans sa fréquence, les mâles ont une production constante de signaux dont la fréquence suit une loi normale tandis que les femelles ne produisent les odeurs qu’à certains moment, par exemple suivant le cycle de reproduction (surtout pendant la période d’accouplement) ou durant la lactation. L’investissement dans la communication olfactive est donc crucial lorsqu’il y a une pression biotique (ici compétition entre individus du même sexe) pour l’acquisition des ressources et de partenaires avec de bons gènes[12].
Interactions prédateur-proie
[modifier | modifier le wikicode]Les molécules olfactives produites dans le milieu extérieur durant les différentes étapes de la prédation (détection - attaque - capture - ingestion) sont utilisées comme informations par la proie pour réduire la probabilité d’être attaquée mais aussi apprendre l’identité d’un prédateur inconnu.
L’attaque par un prédateur conduit la proie à produire des signaux chimiques qui vont être reçus par les proies les plus proches afin qu’elles évitent de rencontrer le prédateur. Cela conduit à un changement de comportement des proies potentielles : réduction de l’activité, mouvements hors de la colonne d’eau en milieu aquatique, ou encore recherche d’un abris[13].
Communication de la peur
[modifier | modifier le wikicode]Le stress est une perturbation de l’homéostasie de l’organisme. Il encourage l’organisme à s’ajuster aux agents stressants, soit en luttant, en s’échappant ou en renforçant les liens sociaux entre congénères. Les mécanismes de protection contre le stress ont été sélectionnés positivement au cours de l’évolution, car c’est une des protection pré-requises pour l'ontogenèse. La communication olfactive est donc sous pression biotique.
Chez les organismes vivants en groupe, l’une des méthodes efficace pour lutter contre le stress est la diffusion rapide de l’information indiquant qu’un des membres du groupe est susceptible d’être blessé. L’information doit être transférée de façon rapide, doit informer les congénères sur le fonctionnement du potentiel danger, doit être efficace nuit et jour, et doit pouvoir rester sur les lieux du danger potentiel jusqu’à ce que tous les membres du groupe soient informés.
Les signaux olfactifs suivent ces conditions, et sont donc des signaux d’alertes très efficaces. Cette forme de signal d’alarme est donc répandue chez la majorité des espèces du règne animal, et aussi chez les plantes[14].
Les signaux d’alarme olfactifs sont des molécules généralement très volatiles, qui sont envoyées aux congénères. Autant chez les Invertébrés que chez les Vertébrés, les signaux d’alerte provoquent un changement de comportement moteur chez les individus recevant ce signal d’alarme. Les individus récepteurs du signal ont une augmentation de l’activité motrice, leur permettant de s’échapper rapidement de la zone de danger. Chez les Humains plus précisément, les signaux olfactifs d’alarme liés au stress affectent les mécanismes moteurs et neuronaux (production de catécholamines), et la perception du signal d’alerte semble liée à une contagion du sentiment de stress et de peur.
La communication olfactive dans ce cas, augmente la survie des individus et donc la survie du groupe, ce qui est un avantage sélectif[14].
Pression abiotique
[modifier | modifier le wikicode]Un signal est composé d’un contenu, i.e. l’information qui va être utile au receveur pour prendre une décision, et d’un transporteur tel que la lumière, les vibrations du substrat, les champs magnétiques ou encore les composés chimiques telles que les molécules odorantes. Contrairement aux autres signaux, les molécules odorantes ne sont pas diffusées de manière périodique. Les environnements aquatiques sont plus propices à l’élaboration de signaux chimiques et de leurs récepteurs[13].
Chez les Lépidoptères par exemple, le vol représente un grand coût énergétique lorsqu’ils butinent le nectar des fleurs. Cette dépense énergétique les oblige donc à prendre des décisions efficaces et précises sur la source de nourriture à choisir, et ceci grâce aux indices olfactifs notamment. Des espèces vivant le jour ont développé la vision, alors que des espèces de nuit ont favorisé l’olfaction, cette communication étant bien plus efficace dans leur habitat.
Ces évolutions résultent donc de pressions de sélection abiotiques. D’un point de vue anatomique, l’évolution du système olfactif chez des espèces de Lépidoptères vivant la nuit s’est traduite par une augmentation du neuropile olfactif, en comparaison à celui des espèces diurnes.
Les tissus nerveux sont les plus coûteux d’un point de vue métabolique. Une différence d’investissement dans les zones du cerveau réservées à l’olfaction révèle donc une pression de sélection, et ces différences d’investissement ont pu être reliées à des différences comportementales, notamment chez des Invertébrés.
Cet investissement dans le système olfactif permet une meilleure performance sensorielle, permettant un butinage plus efficace dans le cas des Lépidoptères par exemple, et des économies d’énergie. Le succès de prises alimentaires est donc augmenté ainsi que la survie. La différence d’investissement dans les structures olfactives chez les Vertébrés a également été montré. Tout comme chez les Invertébrés, les espèces Vertébrées nocturnes ont tendance à investir davantage dans le système olfactif que les espèces Vertébrées diurnes[15].
L’importance de l’olfaction pour les individus varie selon les niches écologiques. Certaines niches vont entraîner une dépendance à l’olfaction, selon les stratégies de régime alimentaire et la disponibilité des indices visuels. Le fait d’obtenir une information rapidement et avec précision, et donc d’avoir un avantage, n’est pas constant dans toutes les niches écologiques que les individus occupent. La variation de la taille du bulbe olfactif et de la quantité de récepteurs olfactifs sont une évidence de la différence d’importance de l’olfaction selon les niches écologiques.
Utilité de la communication olfactive
[modifier | modifier le wikicode]Avantages
[modifier | modifier le wikicode]Reproduction et interactions sociales
[modifier | modifier le wikicode]L’attirance des partenaires sexuels grâce à la communication olfactive est bénéfique pour les espèces solitaires afin de multiplier les chances de reproduction. De même chez les espèces qui forment des paires, ils peuvent attirer des partenaires qui appartiennent à des groupes voisins ce qui permet de multiplier le nombre de copulations extra-paire et d’augmenter le brassage génétique[12]. La communication olfactive est déterminante dans la médiation des comportements sociaux. Elle joue un rôle dans la reproduction et la survie des individus, et a donc un impact sur leur fitness. Certaines études ont montré que la dominance sociale se faisait en partie par la communication olfactive, et qu’elle pourrait aider à maintenir une hiérarchie de groupe et à diminuer les conflits entre les membres du groupe[14].
L’olfaction serait une des caractéristiques principales pour le choix d’un partenaire. Les odeurs corporelles sont considérées comme liées à l’attrait physique, et refléteraient la « qualité » du partenaire. Par exemple les Femmes préféreraient les molécules odorantes d’Homme ayant un statut social de dominant pendant la phase fertile de leur cycle menstruel. De même, les Hommes préfèrent les molécules odorantes de Femmes lorsqu’elles sont en période d’ovulation. La communication olfactive contribue donc au succès de reproduction[14].
Lien mère-enfant
[modifier | modifier le wikicode]Les parents sont liés à leur progéniture par les odeurs, et ces préférences d’odeurs parents-enfants surviendraient pendant la gestation. A la naissance, l’olfaction joue un rôle dans la reconnaissance de la mère par l’enfant et inversement, une mère reconnaît l’odeur de son enfant. Les molécules olfactives corporelles permettent de développer plus rapidement le lien parents-enfants.
La transmission d’indices odorants assure donc indirectement le succès de reproduction en empêchant les enfants de souffrir d’un manque de soins ou de protection et d’interactions sociales[14].
Acquisition de nourriture
[modifier | modifier le wikicode]Un grand nombre d’organismes, comme les Mammifères ou les Insectes, utilise l’olfaction pour la recherche de nourriture, et a développé de grandes capacités olfactives qui impliquent les capacités de sensibilité et de discrimination. La sensibilité olfactive est la capacité de détecter des molécules odorantes à de faibles concentrations, et la capacité de discrimination est celle de percevoir les différences entre les odeurs et à reconnaître une certaine odeur. L’olfaction permet la localisation, l’évaluation de la qualité de la nourriture et donc la sélection de la source de nourriture[16].
Un scénario possible serait que les espèces avec une grande dépendance à l’olfaction seraient soumises à des pressions de sélection sur le développement des capacités de sensibilité et de discrimination olfactives. Une capacité supérieure à exploiter les indices olfactifs devrait ainsi mener à une plus grande allocation du temps à la recherche d’indices olfactifs pendant la recherche de nourriture, et également à un comportement de reniflage plus élevé chez les Mammifères[16].
Homing des poissons migrateurs
[modifier | modifier le wikicode]L’olfaction serait essentielle dans ce processus durant lequel les poissons retournent dans leur rivière d’origine pour se reproduire. Il existe plusieurs hypothèses pour expliquer ce phénomène. Une première hypothèse est que les poissons auraient la capacité de marquer le substrat dans les rivières et les lacs. Une autre hypothèse serait l’attirance des adultes par les substances émises dans la rivière par les juvéniles de la même espèce. Les adultes parvenant à retourner sur leur lieu de naissance transmettent leurs gènes de “succès”, et assurent à leur descendance ce même succès. L’olfaction jouerait donc un rôle dans la fitness des poissons réalisant le homing, et l’olfaction serait sous pression de sélection[17].
Communication adaptée à l'environnement
[modifier | modifier le wikicode]Les signaux chimiques peuvent passer les barrières physiques, et restent fonctionnels quand les autres sens sont inhibés, comme la vue dans le noir ou le son dans un environnement insonore. De plus, ils peuvent avoir une grande spécificité. Les molécules olfactives peuvent être transportées sur de longues distances grâce au vent ou à l’eau, et sont transmises rapidement aux congénères. La quantité d’énergie nécessaire pour produire ces molécules olfactives et les libérer dans le milieu extérieur est faible.
L’olfaction permet donc une communication à faibles coûts et permet des économies énergétiques[14].
Notes et références
[modifier | modifier le wikicode]- ↑ 1,0 et 1,1 Modèle:Anglais « Olfactory receptor multigene family in vertebrates: from the viewpoint of evolutionary genomics », Current Genomics n°13, 2012, p. 103-114 [texte intégral]
- ↑ (en) Yoshihito Niimura et Masatoshi Nei, « Evolutionary dynamics of olfactory receptor genes in fishes and tetrapods », sur Proceedings of the National Academy of Sciences (consulté le 12 octobre 2016)
- ↑ Modèle:Anglais « Comparative genomic analysis identifies an evolutionary shift of vomeronasal receptor gene repertoires in the vertebrate transition from water to land. . http://doi.org/10.1101/gr.6040007 », Genome Research no 17, 2007, p. 166–174 [texte intégral]
- ↑ Modèle:Anglais « Amphibian respiration and olfaction and their relationships: from Robert Townson (1794) to the present », Cambridge Philosophical Society, 2000, p. 19 [texte intégral]
- ↑ (en) Evolution of the Vomeronasal System Viewed Through System-specific Genes, University of Michigan, 2008 [lire en ligne]
- ↑ Modèle:Anglais « Genomic drift and copy number variation of sensory receptor genes in humans », PNAS, 18 décembre 2007, p. 6 [texte intégral]
- ↑ 7,0 7,1 7,2 et 7,3 Modèle:Anglais « Concerted and Birth-and-Death Evolution of Multigene Families », Annu Rev Genet n°39, 2005, p. 121–152 [texte intégral]
- ↑ Modèle:Anglais « Molecular Basis of Pheromone Detection in Insects », Comprehensive Insect Physiology, Biochemistry, Pharmacology and Molecular Biology, 2005 [texte intégral]
- ↑ A. Sánchez-Gracia, F. G. Vieira et J. Rozas, « Molecular evolution of the major chemosensory gene families in insects », Heredity, vol. 103, 2009-09-01, p. 208–216 (ISSN 1365-2540) [texte intégral lien DOI (pages consultées le 2016-10-12)]
- ↑ « The evolution of floral scent and insect chemical communication langue non précisée », Ecology Letters, 2010, p. 643-656 [texte intégral]
- ↑ (en) Timothy D. Smith, James B. Rossie et Kunwar P. Bhatnagar, « Evolution of the nose and nasal skeleton in primates », Evolutionary Anthropology: Issues, News, and Reviews, vol. 16, 2007-07-01, p. 132–146 (ISSN 1520-6505) [texte intégral lien DOI (pages consultées le 2016-10-15)]
- ↑ 12,0 12,1 et 12,2 Modèle:Anglais « Wake up and smell the conflict: odour signals in female competition », Royal Society Publishing, 2013, p. 10 [texte intégral]
- ↑ 13,0 et 13,1 Animal Signals, Tapir Academic Press, 2000, 496 p. (ISBN 978-8251915458) [lire en ligne], p. 365-368
- ↑ 14,0 14,1 14,2 14,3 14,4 et 14,5 Modèle:Anglais « Always follow your nose: The functional significance of social chemosignals in human reproduction and survival », Hormones and Behavior n°68, 2015, p. 134-144
- ↑ Modèle:Anglais « Differential investment in visual and olfactory brain areas reflectsbehavioural choices in hawk moths », Nature, Scientific reports n°6, may 2016 [texte intégral]
- ↑ 16,0 et 16,1 Modèle:Anglais « Led by the nose: olfaction in primate feeding ecology », Evolutionary Anthropology n°24, 2015, p. 137–148 [texte intégral]
- ↑ Modèle:Anglais « Homing and olfaction in Salmonids: a critical review with special reference to atlantic salmon », Biological Reviews no 59, 1984, p. 375